История «Твиттера» началась в марте 2006 года как научно-исследовательский проект компании Odeo (Сан-Франциско), первоначально для внутреннего использования. Джек Дорси ввел понятие индивидуального пользования SMS-сервиса для общения с небольшой группой. Первоначально проект задумывался, как возможность ответить на единственный вопрос: «Что ты сейчас делаешь?». Дорси хотел создать некую платформу, которая позволила бы ему постоянно обмениваться с друзьями короткими сообщениями[12]. Сообщения в «Твиттере» сразу отображаются на странице пользователя и мгновенно могут быть доставлены другим пользователям, которые подписаны на их получение. Оригинальное кодовое название проекта было twttr, навеянное названием знаменитого фотохостинга Flickr и пятисимвольной длиной американских коротких кодов SMS. Работа над проектом началась 21 марта 2006 года в 8:50 вечера по стандартному тихоокеанскому времени (PST), когда Дорси опубликовал первое сообщение «Твиттер»: «just setting up my twttr». Первый прототип «Твиттера» был использован в качестве внутренней службы для сотрудников Odeo, а полная версия была представлена публично 15 июля 2006 года[8].
В октябре 2006 года Биз Стоун, Эван Уильямс, Дорси и другие члены Odeo сформировали «Obvious Corporation» и приобрели Odeo и все его активы, в том числе Odeo.com и Twitter.com — с инвесторами и акционерами. «Твиттер» стал принадлежать отдельной компании в апреле 2007 года.
Настоящий триумф «Твиттера» произошёл в 2007 году на фестивале South by Southwest (SXSW). В ходе мероприятия использование «Твиттера» увеличилось с 20 000 твитов за день до 60 000[16]. «Люди из „Твиттера“ ловко разместили две 60-дюймовые плазменные панели в конференц-холлах, исключительно для показа потоковых сообщений „Твиттера“», отметил в Newsweek Стивен Леви. «Сотни зрителей следили друг за другом через постоянные твиты». Реакция на фестивале была весьма позитивной. Блогер Скотт Бил заявил, что «Твиттер» «абсолютно рулит» («absolutely rul[ed]»). Исследователь социального программного обеспечения danah boyd сказала, что «Твиттер» «овладел» фестивалем. Сотрудники Twitter Inc получили приз Web Award фестиваля с пометкой «мы хотели бы поблагодарить вас в 140 символах или менее. И мы только что это сделали!».
14 сентября 2010 года Twitter Inc начала переработку сайта, включая обновлённый логотип. 24 сентября 2010 года была запущена новая версия сайта[21], которая позволила пользователям смотреть видео и фотографии прямо на сайте и в целом обогатила взаимодействие пользователя с «Твиттером», сделав его быстрее, проще, функциональнее.
4 октября 2010 года Эван Уильямс заявил, что он покидает пост генерального директора. Дик Костоло, бывший главный операционный директор компании, занял кресло Уильямса. Но Уильямс остался с компанией, чтобы «быть полностью сосредоточенным на производственной стратегии».
26 апреля 2011 года интерфейс «Твиттера» стал поддерживать турецкий и русский языки.
4 августа 2011 года был окончательно отключён старый интерфейс и все кто им пользовался были переведены на новый, запущенный ещё в 2010 году.
8 декабря 2011 года был запущен новый интерфейс веб-версии и приложений для смартфонов на iOS и Android под названием Fly Twitter. На данный момент закрыт, ссылка ведёт на скачивание клиента.
В 2012 Twitter Inc приобрела разработчика защиты для рекламных сетей в Интернете компанию «Dasient».
13 июня 2012 года обновился логотип компании
26 февраля 2013 года было запущено приложение для смартфонов на Firefox OS.
Начиная с сентября 2014 года в сервисе начали тестировать новую систему платежей.